O QUE O CÉREBRO DE UM ARTRÓPODE PODE NOS DIZER SOBRE SUA EVOLUÇÃO

O que podemos aprender com o cérebro de um único indivíduo? Se o cérebro for de um remípede, foco de um artigo elaborado por Fanenbruck et al.1, a resposta é algo novo sobre a filogenia dos artrópodes. Os remípedes, descobertos em 1979, são crustáceos encontrados no fundo das águas de cavernas costeiras2, 3. Até o momento, 12 espécies de remípedes são conhecidas: uma a partir de uma única caverna na Austrália ocidental e as outras do Caribe. O corpo de um remípede é dividido em uma cabeça e um tronco alongado com um máximo de 32 segmentos. Os segmentos do tronco apresentam apêndices que funcionam como remos, o que dá nome ao táxon (remípede: “pés de remo”). Os remípedes apresentam algumas adaptações para viver no escuro, como a ausência de olhos e de pigmentação, mas, como outros crustáceos, têm dois pares de antenas.

Remípede

A história evolutiva destes raros artrópodes é incerta. Em seu estudo sobre o cérebro de Godzilliognomus frondosus, Fanenbruck et al.1 propõe uma nova visão sobre a filogenia destes organismos. Seus estudos neuroanatômicos sugerem que os remípedes provavelmente fazem parte de um grande clado que inclui os malacostraca e o hexapodas, dois grupos de artrópodes bem conhecidos por seus cérebros complexos.

Este resultado é interessante porque, numa primeira vista, a simplicidade do corpo de um remípede sugere que este grupo exibe características de ancestrais não estagmatizados, com vários apêndices não especializados e, portanto, deveriam ser colocados numa posição primitiva na linhagem dos crustáceos4. Este ponto de vista, com base na morfologia geral, é contestado por análises moleculares, sugerindo que os remípedes são um grupo irmão dos hexápodes (artrópodes com seis patas, incluindo insetos)5, 6. Os resultados não só elevaram os remípedes de um status inferior, mas também deu suporte para a ideia, já muito discutida, de que os hexápodes estão mais estreitamente relacionados com os crustáceos do que com os outros artrópodes traqueados, como lacraias e centopeias (classes Chilopoda e Diplopoda, subfilo Myriapoda). Esta hipótese une os hexápodes e crustáceos em um grande clado chamado Pancrustacea7, 8. Análises filogenéticas recentes baseadas em genomas mitocondriais completos vão um passo além, unindo crustáceos e insetos, mas colocando um grupo de hexápodes, o Collembola, fora do Pancrustacea9.

Essa filogenia baseada em análise molecular está em desacordo com impressionantes sinapomorfias morfológicas que une Myriapoda e Hexapoda, tais como traqueia, túbulo de Malpighi, e da ausência de segundas antenas. Isso justifica um reexame detalhado destes caracteres morfológicos a partir de uma perspectiva celular, molecular e de desenvolvimento.

Neuroanatomia comparada

Como Strausfeld10 tem apontado, a inferência da filogenia a partir de características neurais compartilhadas não é algo novo, mas não foi assim até a década de 1990 quando, só a partir de então, pesquisadores modernos buscaram inspiração nas primeiras investigações do séc. XX de Holmgren e Hanström com cérebros de artrópodes. Trabalhos recentes neste campo têm sido estimulados pela oportunidade de aplicar técnicas avançadas de marcação celular em cérebros de artrópodes, mas esta técnica sozinha não leva a um renascimento da neuroanatomia comparada. Algumas das mais interessantes pesquisas recentes contam com métodos interessantes, como a técnica de impregnação pela prata de Bodian e a técnica de Golgi. Por outro lado, a discussão produzida pela discrepância entre os resultados da filogenia morfológica e da filogenia molecular dos artrópodes tem mostrado aos neuroanatomistas “onde procurar”.

Três regiões do cérebro de artrópodes têm recebido bastante atenção em estudos recentes: os lobos ópticos, os corpos de cogumelo (também conhecidos como corpos pedunculados) e o complexo central. Outras regiões importantes do cérebro têm sido pouco estudadas. Comparações entre as regiões do cérebro acima mencionadas geralmente fornecem apoio para a hipótese Pancrustacea. Entretanto, conclusões definitivas sobre a filogenia dos artrópodes, baseadas na neuroanatomia, continua em aberto, pois certos grupos como os Chilopoda e os Diplopoda são pouco estudados, e outros, como os Remipedia, só agora estão sendo explorados.

Lobos ópticos

Lobo óptico abelha

Micrografia mostrando lobo óptico de abelha. La= lâmina, Me= Medula; Lo= lóbula

Os lobos ópticos dos insetos compreendem um conjunto de três regiões neuropilares bastante destacadas. A mais externa dessas neurópilas, a lâmina, recebe informações sensoriais diretas dos fotorreceptores dos olhos compostos. A lâmina e a medula, e, por sua vez, a medula e a lóbula, a neurópila mais interior, estão conectadas por quiasmas. Neurópilas ópticas semelhantes podem ser facilmente identificadas em crustáceos, que, como insetos, também têm olhos compostos. Em ambos os grupos a lâmina está organizada em estruturas colunares denominadas cartuchos ópticos de composição celular semelhante. Os Malacostraca (decápodes como caranguejos e lagostas, e os isópodes) também têm três diferentes neurópilas ópticas unidas por dois quiasmas. Por outro lado, outros crustáceos, como os camarões (Branchiopoda) e copépodes (Maxillopoda) não possuem lóbula e nem quiasma entre a lâmina e a medula. A análise de uma vasta bibliografia sobre cérebros de artrópodes levou Strausfeld a sugerir que todas as características dos lóbulos ópticos próximas à medula são produtos de convergência (homoplasias), sendo as semelhanças consequências das limitações impostas inicialmente pela organização dos fotorreceptores e, secundariamente, pela organização da lâmina e medula10, 11. Essa análise inovadora de Strausfeld, baseada não apenas nos lobos ópticos, mas em muitas outras características neurais apontadas como presentes ou ausentes em 28 táxons, rendeu uma árvore genealógica identificando hexápodes e crustáceos como grupos irmãos.

Este tópico foi retomados por Harzsch12 em um estudo sobre neurópilas ópticas de insetos, malacostracos e branquiópodes através de técnicas de imunocitoquímica com anti-histamínicos. Harzsch interpretou seus resultados como uma evidência contra a proposta de convergência de caracteres, argumentando que a terceira neurópila óptica e os dois quiasmas ópticos são sinapomorfias para Malacostraca e Insecta13. Strausfeld e colegas14 revisa a questão da arquitetura do lobo óptico em pesquisas utilizando antissoros para o neurotransmissor inibitório γ-aminobutírico (GABA). Uma conclusão surpreendente foi a ausência de provas de que a medula dos crustáceos está dividida em uma região interna e outra externa, o que leva (em conjunto com outras características da estrutura e do desenvolvimento da neurópila óptica) à conclusão de que a lâmina e a medula externa de insetos são homólogas à lâmina e a medula inteira dos malacostracos. Estas observações sublinham uma questão controversa neste campo. Pode-se argumentar que essas diferenças na morfologia da porção GABAérgica em medulas de insetos e crustáceos são simples detalhes, ou pode-se igualmente argumentar que elas mudam tudo. Observe, no entanto, que ambos os resultados admitem um clado malacostraca/insetos, embora as sinapomorfias neuroanatômicas propostas sejam diferentes.

Deutocérebro e Corpos de cogumelos

Os corpos de cogumelo são as estruturas do cérebro de insetos mais bem conhecidas pelos não entomologistas devido à sua associação funcional com a aprendizagem e a memória15 e de sua estrutura plástica em insetos adultos16. Geralmente são as estruturas mais proeminentes do protocérebro de insetos. São formandos por um conjunto de neurópilas dorsais provenientes do aglomerados de inúmeros neurônios (células globuli ou células de Kenyon). Uma de suas funções é servir como uma neurópila olfativa complementar, e eles recebem enormes projeções ipsilaterais dos interneurônios deutocerebrais olfativos, mas os corpos de cogumelos estão presentes até mesmo em insetos anósmicos17. A presença de estruturas semelhante a corpos de cogumelo em outros invertebrados, tais como anelídeos e onicóforos diminui a utilidade dos corpos de cogumelo para reconstrução filogenética. Ou os corpos de cogumelos estavam presentes em um ancestral comum dos grupos que hoje reconhecemos como significativamente divergentes, ou eles evoluíram de forma independente muitas vezes.

Surpreendentemente, não há corpos de cogumelo em crustáceos. Em vez disso, os interneurônios olfativos do protocérebro se projetam bilateralmente para grandes neurópilas chamadas corpos hemielipsóides18, que estão associados com as numerosas células globuli, mas que não tem a estrutura do corpo de cogumelo dos insetos. Embora no início do século XX alguns neuroanatomistas tenham assumido que os corpos hemielipsóides sejam grandes modificações de corpos de cogumelo, esta afirmação de homologia permanece sem comprovação.

Complexo Central

Um terceiro conjunto de estruturas que tem atraído a atenção em neuroanatomia comparada é o complexo central, um conjunto de neurópilas centrais no protocérebro. Em insetos, este complexo de neurópilas inclue um corpo elipsóide, um corpo em forma de leque, um par de neurópilas laterais ligadas por uma ponte protocerebral, e um par de nódulos imediatamente ventral ao corpo elipsoidal. Neurópilas centrais estão presentes em crustáceos, mas suas estruturas são mais simples e contem menos subunidades do que o complexo central de insetos(19). Em um estudo imunocitoquímico, Loesel et al.20 relataram que todos os grupos examinados, exceto Diplopoda, têm as mesmas estruturas centrais do protocérebro. Embora a principal conclusão deste estudo seja a refutação da monofilia dos Myriapoda, a novidade apresentada é que as estruturas centrais de malocostracos correspondem a dos insetos em muitos detalhes da estrutura do complexo central.

O Cérebro do Remípede

É neste contexto que os resultados do estudo de Fanenbruck et al.1 sobre Godzilliognomus frondosus podem ser examinados. Dado que este remípede não possui visão, não há neurópilas ópticas a se considerar. No protocérebro, distinguimos apenas os corpos hemielipsóides e as neurópilas centrais. Os corpos hemielipsóides se assemelham fortemente aos dos malacostracos. Os principais componentes das neuropilas centrais dos malacostracos também são encontrados. Fanenbruck et al. também estimam que o número de neurônios no protocérebro dos remípedes é maior do que em branquiópodes, comparáveis ​​à quantidade encontrada em malacostracos e insetos.

A ausência de neurópilas óticas em Remipedia levou a um foco no estudo do deutocérebro e tritocérebro, comumente menos estudados. No deutocérebro, a presença de glomérulos comparáveis aos glomérulos olfativos de malacostracos e insetos é convincentemente demonstrado. Estes glomérulos parecem receber informações dos estetascos, conjunto de neurônios quimiorecptores localizados em segmentos basais do primeiro par de antenas. O tritocérebro, que recebe informações do segundo par de antenas, não quimioreceptoras, e inerva o escudo cefálico, é semelhante em organização ao tritocérebro de malacostracos. Estas observações, principalmente a organização da deutocérebro, no deixa com um cérebro parecido com o de um malacostraco sem olhos: glomérulos olfativos distintos, neurópilas da antena separadas, e um proeminente trato olfatório que liga os glomérulos olfativos com os corpos hemielipsoides. Os resultados de Fanenbruck et al.1, portanto, fornecem suporte para a hipótese de um clado Remipedia-Malacostraca-Hexapoda.

Cérebros adultos também são úteis

Estudos comparativos de expressão genética durante o desenvolvimento precoce têm contribuído significativamente para a nossa compreensão das relações entre artrópodes e da evolução de deus planos de corpo21. O presente estudo se junta a um crescente número de artigos que vem demonstrando que as contribuições da neuroanatomia comparada de cérebros adultos podem ajudar na reconstrução filogenética10, 12, 14, 17, mesmo quando, como no caso do Remipedia, estudos de desenvolvimento são impossíveis. Este estudo ainda chama a atenção para a relativa falta de estudos comparativos detalhados de regiões do cérebro de artrópodes além do protocérebro e seus lobos ópticos. A neuroanatomia comparada do deutocérebro e tritocérebro precisa ainda de muitos estudos, tal como os lobos ópticos, corpos de cogumelo e o complexo central têm sido estudados recentemente. Elucidar detalhes da citoarquitetura e padrões de imunorreatividade são os primeiros passos, mas, seguindo o exemplo dos biólogos do desenvolvimento, estudos comparativos de expressão de genes devem se seguir quando possível, para que não se esqueçam homologias escondidas pela complexidade do cérebro de artrópodes adultos. Uma síntese da abordagem evo-devo para o desenvolvimento do sistema nervoso, com estudos comparativos de cérebros adultos pode ser a chave para a filogenia dos artrópodes.

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Texto de Susan E. Fahrbach, originalmente publicado em 2004.
Texto orignal: What arthropod brains say about arthropod phylogeny. (Tradução: Eduardo de Rezende, 2012.)

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Referências
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O Cérebro da Mosca
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